REVELANDO UN LINAJE CRÍPTICO DENTRO DE Rhinella horribilis (ANURA: BUFONIDAE): EVIDENCIADO POR LA VARIACIÓN CARIOTÍPICA EN INDIVIDUOS DIPLOIDES Y UN TRIPLOIDE

Javier Hernández Guzmán; Lenin Arias Rodriguez

doi:10.22201/fc.25942158e.2025.4.1132

Autores/as

Javier Hernández Guzmán División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco (UJAT)
Lenin Arias Rodriguez División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco (UJAT)

DOI:

https://doi.org/10.22201/fc.25942158e.2025.4.1132

Palabras clave:

Cariotipo, Diploide, Triploide, Especie críptica, Bufónidos

Resumen

El sapo Rhinella horribilis es un anfibio común en Mesoamérica y comparte hábitats con otras especies de anuros. El objetivo del estudio, fue describir la variación cariotípica en mitosis y meiosis de R. horribilis en varias localidades de Tabasco, sureste de México. Se procesaron 18 hembras y 21 machos con el protocolo de citogenética, después de ser recolectados de Brisas del Carrizal (I), Parrilla II (II) y Villa Luis Gil Pérez (III). Las metafases fueron observadas por microscopía óptica de alta resolución, y se analizaron de acuerdo con el protocolo cromosómico estándar. El número modal de cromosomas en mitosis fue 2n = 22 y en meiosis 1n = 11 elementos, dicho número fue similar a los datos reportados previamente en los miembros de la familia Bufonidae. Una hembra de la localidad III se caracterizó como triploide con 3n = 33 cromosomas. La fórmula del cariotipo mitótico del sapo común tropical de la localidad I, fue integrada por 14 cromosomas metacéntrico-submetacéntricos (msm) + 8 subtelocéntricos-telocéntrico (stt) y en el estadio meiótico 7 msm + 4 cromosomas stt. El cariotipo típico de la localidad II, mostró 10 msm + 12 cromosomas stt en estadio mitótico y en la meiosis se integró con 5 msm + 6 stt. Mientras que el cariotipo mitótico diploide de la localidad III, se caracterizó por cromosomas mitóticos de 22 msm y 11 msm por meiosis. El cariotipo mitótico de la hembra triploide, se caracterizó por 6 msm + 27 cromosomas stt y no se identificó la presencia de cromosomas heteromórficos en las muestras de R. horribilis de ambos sexos. Las diferencias en la fórmula cariotípica y NF de cada población, corresponden a diferencias genético poblacionales. Tales diferencias dilucidan una posible población críptica de sapo y una tentativa zona de hibridación en la localidad III, debido a la presencia de un espécimen autotriploide.

Biografía del autor/a

Javier Hernández Guzmán, División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco (UJAT)

Profesor e Investigador en diversas áreas como la herpetología, citogenética, biotecnología y manejo de fauna silvestre en diferentes universidades en el Estado de Tabasco. Miembro de la Sociedad Mexicana de Genética y activo del Sistema Estatal de Investigadores del Consejo de Ciencia y Tecnología del Estado de Tabasco (CCYTET). Autor de diversos artículos científicos y colaborador en libros publicados por la CONABIO.

Lenin Arias Rodriguez, División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco (UJAT)

Biólogo por la UJAT; Maestro en Ciencias por el Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C (CIAD); Doctor en Biociencias Marinas por la Universidad de Hokkaido, Japón. Profesor-Investigador de la División Académica de Ciencias Biológicas (DACBiol-UJAT), ha impartido asignaturas diversas a nivel Licenciatura y posgrado (Maestría y Doctorado) con interés en la investigación de aspectos de genética básica,fisiología, comportamiento y reproducción de organismos acuáticos y terrestres de Tabasco en México.

Citas

Acevedo, A. A., Lampo, M., & Cipriani, R. (2016). The cane or marine toad, Rhinella marina (Anura, Bufonidae): two genetically and morphologically distinct species. Zootaxa, 4103(6), 574–586. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4103.6.7

Amaro-Ghilardi, R. C., Silva, M. J. J., Rodrigues, M. T., & Yonenaga-Yassuda, Y. (2008). Chromosomal studies in four species of genus Chaunus (Bufonidae, Anura): localization of telomeric and ribosomal sequences after fluorescence in situ hybridization (FISH). Genetica, 134(2), 159–168. https://doi.org/10.1007/s10709-007-9218-6

Arias-Rodriguez, L., Ibarra-Castro, L., & Páramo-Delgadillo, S. (2008). Los cromosomas mitóticos del pez tropical Petenia splendida (Cichlidae). Revista de Biología Tropical, 56(2), 895–907. https://doi.org/10.15517/rbt.v56i2.5632

Arias-Rodriguez, L., Morishima, K., & Arai, K. (2009b). Inter-populational difference in microsatellite-centromere map distances in the loach, Misgurnus anguillicaudatus. Ichthyological Research, 56, 126–132. https://doi.org/10.1007/s10228-008-0077-7

Arias-Rodriguez, L., Páramo-Delgadillo, S., Contreras-Sánchez, W. M., & Álvarez-González, C. A. (2009a). Cariotipo del pejelagarto tropical Atractosteus tropicus (Lepisosteiformes: Lepisosteidae) y variación cromosómica en sus larvas y adultos. Revista de Biología Tropical, 57(3), 529–539. https://doi.org/10.15517/rbt.v57i3.5473

Arias-Rodriguez, L., Yasui, G. S., & Arai, K. (2009c). Disruption of normal meiosis in artificial inter-populational hybrid females of Misgurnus loach. Genetica, 136(1), 49–56. https://doi.org/10.1007/s10709-008-9299-x

Arias-Rodriguez, L., Yasui, G. S., Kusuda, S., & Arai, K. (2010). Reproductive and genetic capacity of spermatozoa of inter-populational hybrid males in the loach, Misgurnus anguillicaudatus. Journal of Applied Ichthyology, 26, 653–658. https://doi.org/10.1111/j.1439-0426.2010.01534.x

Baraquet, M., Valetti., J. A., Salas, N. E., & Martino, A. L. (2011). Redescription of the karyotype of five species of the family Bufonidae (Amphibia: Anura) from central area of Argentina. Biologia, 66(3), 543–547. https://doi.org/10.2478/s11756-011-0048-8

Benirschke, K., & Hsu, T. C. (1971). Chromosome atlas: Fish, amphibians, reptiles and birds. Springer Berlin.

Berra-Alanis, D. (2020). Comportamiento arbóreo del sapo de caña mesoamericano (Rhinella horribilis) en Coquimatlán, Colima, México. Revista Latinoamericana de Herpetología, 3(1), 90–92. https://doi.org/10.22201/fc.25942158e.2020.1.123

Bonett, R. M., Boundy, J., Burbrink, F. T., et al. (2017). Scientific and standard english names of amphibians and reptiles of North America North of Mexico, with comments regarding confidence in our understanding (J. J. Moriarty, Ed., 8th ed.). Society for the Study of Amphibians and Reptiles.

Borkin, L. J., Litvinchuk, S. N., & Rosanov, J. M. (1996). Spontaneous triploidy in the crested newt, Triturus cristatus (Salamandridae). Russian Journal of Herpetology, 3(2), 152–156. https://doi.org/10.30906/1026-2296-1996-3-2-152-156

Borkin, L. J., Rosanov, J. M., & Litvinchuk, S. N. (2001). Nuclear DNA content in some green toads (Bufo viridis complex) of Turkey and Iran. Russian Journal of Herpetology, 7(3), 171–180. https://doi.org/10.30906/1026-2296-2000-7-3-171-180

Brown, L. E., & Guttman, S. I. (1970). Natural hybridization between the toads Bufo arenarum and Bufo spinulosus in Argentina. The American Midland Naturalist, 83(1), 160–166. https://doi.org/10.2307/2424013

Bruschi, D. P., Sousa, D. Y., Soares, A., de Carvalho, K. A., Busin, C. S., Ficanha, N. C., Lima, A. P., Andrade, G. V., & Recco-Pimentel, S. M. (2019). Comparative cytogenetics of nine populations of the Rhinella genus (Anura, Bufonidae) with a highlight on their conservative karyotype. Genetics and Molecular Biology, 42(2), 445–451. https://doi.org/10.1590/1678-4685-GMB-2018-0139

Canseco-Márquez, L., & Gutiérrez-Mayén, M. G. (Eds.). (2010). Anfibios y reptiles del Valle de Tehuacán-Cuicatlán. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, Fundación para la Reserva de la Biósfera Cuicatlán, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.

Córdova, J. H., & Descailleaux, J. (1996). Tres cariotipos diferentes y un híbrido en poblaciones naturales de Bufo marinus (Amphibia: Anura) en Perú. Theorema, 5(7), 13–28.

Corn, P. S. (2005). Climate change and amphibians. Animal Biodiversity and Conservation, 28(1), 59–67. https://doi.org/10.32800/abc.2005.28.0059

Correa, C., Méndez, M. A., Araya, S., Lobos, G., & Palma, R. E. (2013). A hybrid zone of two toad sister species, Rhinella atacamensis and R. arunco (Anura: Bufonidae), defined by a consistent altitudinal segregation in watersheds. Revista Chilena de Historia Natural, 86, 115–125. http://dx.doi.org/10.4067/S0716-078X2013000200001

Costa-Campos, C. E., Lobo-Gama, S., Oliveira-Galeno, E., & Melo-Furtado, M. F. (2016). Interspecific amplexi between two sympatric species of toads, Rhinella major and Rhinella marina (Anura: Bufonidae). Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), 32(3), 385–386. https://doi.org/10.21829/azm.2016.323973

Dalpasso, A., Seglie, D., Bergò, P. E., et al. (2023). Effects of temperature and precipitation changes on shifts in breeding phenology of an endangered toad. Scientific Reports, 13, 14573. https://doi.org/10.1038/s41598-023-40568-w

Dawley, R. M. (1989). An introduction to unisexual vertebrates. In R. Dawley & J. Bogart (Eds.), Evolution and Ecology of Unisexual Vertebrates. (pp. 1–23). Bulletin, New York State Museum.

Driver, S. M., Eversole, C. B., Unger, D. R., & Kulhavy, D. L. (2023). Assessing the impacts of climate change on the at-risk species Anaxyrus microscaphus (The Arizona toad): a local and range-wide habitat suitability analysis. Ecologies, 4(4), 762–778. https://doi.org/10.3390/ecologies4040050

Espínola-Novelo, J. F., Guillén-Hernández, S., González-Salas, C. F., & Canto, A. (2017). Helminth diversity of two anurans: Rhinella marina and Incilius valliceps (Anura: Bufonidae) from lagunas de Yalahau, Yucatan, Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad, 88, 365–371. https://doi.org/10.1016/j.rmb.2017.03.023

Flores-Hernández, F. J., & Martínez-Coronel, M. (2014). Amplexo interespecífico entre Ecnomiohyla miotympanum (Anura: Hylidae) y Rhinella marina (Anura: Bufonidae) en el estado de Hidalgo, México. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), 30(2), 395–398. https://doi.org/10.21829/azm.2014.302111

Frost, D. R. (2024). Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.2. https://amphibiansoftheworld.amnh.org/. American Museum of Natural History, New York, USA. [Consultado en junio 2024].

García-Prieto, L., Ruiz-Torres, N., Osorio-Sarabia, D., & Merlo-Serna, A. (2014). Foleyellides rhinellae sp. nov. (Nematoda, Onchocercidae) a new filarial parasitizing Rhinella marina (Anura, Bufonidae) in Mexico. Acta Parasitologica, 59(3), 478–484. https://doi.org/10.2478/s11686-014-0265-8

Gergus, E. W. A., Malmos, K. B. & Sullivan, B. K. (1999). Sullivan. Natural hybridization among distantly related toads (Bufo alvarius, Bufo cognatus, Bufo woodhousii) in Central Arizona. Copeia, 1999(2), 281–286. https://doi.org/10.2307/1447473

Gregory, T. R., & Mable, B. K. (2005). Polyploidy in animals. In T. R. Gregory (Ed.), The evolution of the genome (pp. 427–517). Academic Press.

Hernández-Guzmán, J. (2010). La comunidad herpetofaunística y las actividades antrópicas en dos biotopos de Nacajuca, SE México. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21, 115–121.

Hernández-Guzmán, J., & Arias-Rodriguez, L. (2019). Los estudios de citogenética básica en la herpetofauna nativa de Tabasco. Kuxulkab', 25(53), 27–39. https://doi.org/10.19136/kuxulkab.a25n53.3402

Hernández-Guzmán, J., & Arias-Rodriguez, L. (2024). Cariotipo de Incilius valliceps (Anura: Bufonidae) y hallazgo de cromosomas sexuales (ZW/ZZ) revelados en macho fenotípico. Ecosistemas y Recursos Agropecuarios, 11(3), 4121. https://doi.org/10.19136/era.a11n3.4121

Hernández-Guzmán, J., Arias-Rodriguez, L., Indy, J. R., Páramo-Delgadillo, S., & Yasui, G. S. (2019). Los cromosomas de la herpetofauna nativa. En: A. Cruz-Angón, J. Cruz-Medina, J. Valero-Padilla, F. P. Rodríguez-Reynaga, E. D. Melgarejo, E. E. Mata-Zayas & D. J. Palma-López (Eds.), La biodiversidad en Tabasco. Estudio de Estado (pp. 449–451). CONABIO.

Hernández-Guzmán, J., Arias-Trinidad, A., Islas-Jesús, R. E., Fraire-Vázquez, A., de la Cruz-Izquierdo, R. I., García-Guzmán, N. C., & Ruiz, X. (2015). Cromosomas, lesión del ADN y malformación nuclear en la tortuga dulceacuícola Kinosternon leucostomum (Testudines: Kinosternidae). The Biologist, 13(2), 201–211.

Houck, M. L., Lear, T. L., & Charter, S. J. (2017). Animal cytogenetics. In M. S. Arsham, M. J. Barch & H. J. Lawce (Eds.), The AGT Cytogenetics Laboratory Manual (pp. 1055–1102). Wiley Blackwell.

Hu, J., Liu, J., Lv, X., Yu, L., Li, J., Lan, S., & Yang, Y. (2021). In situ assessment of genetic and epigenetic alterations in frog Rana plancyi and Rana limnocharis inhabiting aquatic ecosystems associated with Pb/Zn/Cu mining. Science of The Total Environment, 779, 146139. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2021.146139

Javier-Vázquez, E., Vázquez-Cruz, V., & Pérez-Trujillo, V. A. (2020). Amplexo heteroespecífico entre Rhinella horribilis (Anura: Bufonidae) y Rhinophrynus dorsalis (Anura: Rhinophrynidae) en el municipio de Jiquipilas, Chiapas, México. Revista Latinoamericana de Herpetología, 3(2), 120–122. https://doi.org/10.22201/fc.25942158e.2020.2.111

Kolenc, K., Borteiro, C., Cotichelli, L., Baldo, D., Martínez, C., & Vera, F. (2013). The tadpole and karyotype of Rhinella achavali (Anura: Bufonidae). Journal of Herpetology, 47(4), 599–606.

Lee, J. C. (2000). A field guide to the amphibians and reptiles of the Maya world, the lowlands of Mexico, northern Guatemala and Belize. Cornell University Press.

Levan, A., Fredga, K., & Sandberg, A. A. (1964). Nomenclature for centromeric position on chromosomes. Hereditas, 52(2), 201–220. https://doi.org/10.1111/j.1601-5223.1964.tb01953.x

Litvinchuk, S. N., Borkin, L. J., Skorinov, D. V., Pasynkova, R. A., & Rosanov, J. M. (2016). Natural polyploidy in amphibians. Biological Communications, 3, 77–86. https://doi.org/10.21638/11701/spbu03.2016.314

Litvinchuk, S. N., Mazepa, G. O., Pasynkova, R. A., et al. (2011). Influence of environmental conditions on the distribution of Central Asian green toads with three ploidy levels. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, 49(3), 233–239. https://doi.org/10.1111/j.1439-0469.2010.00612.x

Lynch, J. D. (2006). The amphibian fauna in the Villavicencio region of eastern Colombia. Caldasia, 28(1), 135–155.

Menéndez-Guerrero, P. A., Dos Santos, S. P. L., Salazar-Nicholls, M. J., Green, D. M., & Ron, S. R. (2024). Cryptic diversity in toads of the Rhinella marina species group (Anura, Bufonidae) with a subjectively beautiful new species from Western Ecuador. Zoological Journal of the Linnean Society, 202(3), zlad197. https://doi.org/10.1093/zoolinnean/zlad197

Oliver-López, L., Woolrich-Piña, G. A., & Lemos-Espinal, J. A. (2009). La familia Bufonidae en México. Universidad Nacional Autónoma de México, Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad.

Parra-Olea, G., Flores-Villela, O., & Mendoza-Almeralla, C. (2014). Biodiversidad de anfibios en México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 85, 460–466. https://doi.org/10.7550/rmb.32027

Peek, R. A., Bedwell, M., O´Rourke, S. M., Goldberg, C., Wengert, G. M., & Miller, M. R. (2019). Hybridization between two parapatric ranid frog species in the northern Sierra Nevada, California, USA. Molecular Ecology, 28(20), 4636–4647. https://doi.org/10.1111/mec.15236

Ramírez-Morán, V., Hernández-Sánches, J., & Guevara-Alvarado, N. (2024). Amplexo interespecífico entre Rhinella horribilis e Incilius coniferus (Anura: Bufonidae) en la República de Panamá. Cuadernos de Herpetología, 38(1), 61–64.

Rivas, F. G., Ugueto, G., Rivero, R., & Miralles, A. (2005). The herpetofauna of isla de Margarita, Venezuela: new records and comments. Caribbean Journal of Science, 41(2), 346–351.

Rivera, D., Prates, I., Caldwell, J. P., Rodrigues, M. T., & Fujita, M. K. (2023). Testing assertions of widespread introgressive hybridization in a clade of neotropical toads with low mate selectivity (Rhinella granulosa species group). Heredity, 130, 14–21. https://doi.org/10.1038/s41437-022-00571-9

Schmid, M., Evans, B. J., & Bogart, J. P. (2015). Polyploidy in Amphibia. Cytogenetic and Genome Research, 145(3-4), 315–330. https://doi.org/10.1159/000431388

Schuman, M. J., Snyder, S. L., Smoak, C. H., & Schmid, J. R. (2023). Faunal diet of adult cane toads, Rhinella marina, in the urban landscape of Southwest Florida. Animals, 13(18), 2898. https://doi.org/10.3390/ani13182898

Stöck, M., Schmid, M., Steinlein, C., & Grosse, W. R. (1999). Mosaicism in somatic triploid specimens of the Bufo viridis complex in the Karakoram with examination of calls, morphology and taxonomic conclusions. Italian Journal of Zoology, 66(3), 215–232. https://doi.org/10.1080/11250009909356259

Vallinoto, M., Sequeira, F., Sodré, D., Bernardi, J. A. R., Sampaio, I., & Schneider, H. (2010). Phylogeny and biogeography of the Rhinella marina species complex (Amphibia, Bufonidae) revisited: implications for Neotropical diversification hypotheses. Zoologica Scripta, 39(2), 128–140. https://doi.org/10.1111/j.1463-6409.2009.00415.x

Vega-Trejo, R., Zúñiga-Vega, J. J., & Langerhans, R. B. (2014). Morphological differentiation among populations of Rhinella marina (Amphibia: Anura) in western Mexico. Evolutionary Ecology, 28, 69–88. https://doi.org/10.1007/s10682-013-9667-6