BACTERIAS EN CAVIDAD ORAL DE TORTUGAS EN CAUTIVERIO EN LA CIUDAD DE MARIANO ROQUE ALONSO, PARAGUAY

Jose Petters; J. Richard Vetter; Héctor López; Ana Bertha Gatica-Colima; Mirian Alonso; Laura Ibarrola; Mirtha Noguera

doi:10.22201/fc.25942158e.2025.3.1300

Autores/as

Jose Petters Itaipu Binacional; Universidad San Carlos; Servicio Nacional de Calidad y Salud Animal-SENACSA
J. Richard Vetter
Héctor López
Ana Bertha Gatica-Colima
Mirian Alonso
Laura Ibarrola
Mirtha Noguera

DOI:

https://doi.org/10.22201/fc.25942158e.2025.3.1300

Palabras clave:

Bacterias, Cautiverio, microbiota oral, salud animal, tortugas

Resumen

Las tortugas albergan una microbiota oral diversa, que incluye bacterias comensales y potencialmente patógenas. Este estudio tuvo como objetivo identificar las bacterias presentes en la cavidad oral de tortugas en cautiverio en un centro de rescate en Mariano Roque Alonso, Paraguay. Se tomaron muestras de 20 individuos pertenecientes a seis especies (Chelonoidis carbonaria, Chelonoidis chilensis, Mesoclemmys vanderhaegei, Acanthochelys macrocephala, Kinosternon scorpioides y Phrynops hilarii). Las muestras fueron analizadas mediante el sistema automatizado VITEK® para la identificación bacteriana. Se detectaron 12 especies bacterianas, siendo las más frecuentes Klebsiella oxytoca (50 %), Raoultella planticola (50 %), Aeromonas hydrophila/punctata (caviae) (25 %) y Klebsiella pneumoniae spp. pneumoniae (25 %). Tres individuos presentaron signos clínicos de enfermedad, con una posible relación entre la presencia de K. pneumoniae y la patogenicidad. Se evidenció una variabilidad en la microbiota oral entre especies terrestres y acuáticas, probablemente influenciada por el hábitat y la dieta. La identificación de bacterias oportunistas en individuos clínicamente saludables sugiere un posible rol como portadores asintomáticos. Estos hallazgos resaltan la importancia del monitoreo microbiológico en tortugas en cautiverio para la prevención de enfermedades y el bienestar animal.

Citas

Andersson, A. M., Weiss, N., Rainey, F., & Salkinoja-Salonen, M. S. (1999). Bacterias transmitidas por el polvo en cobertizos para animales, escuelas y guarderías infantiles. Journal of Applied Microbiology, 86,622–634.

Calvo-Mac, C. A., Mires, J., Alfaro Shigueto, J., Suárez, T., & Pereda Sánchez, A. (2022). Manual de atención básica veterinaria para tortugas marinas varadas vivas en Perú. https://www.linkcorrespondiente.org (consultado el 29 de noviembre de 2024).

Castillo-Macías, A., Flores-Aréchiga, A., & Llaca-Díaz, J. (2018). Microbiología del género Raoultella, características clínicas y dificultades para su diagnóstico. Revista Médica del Instituto Mexicano del Seguro Social, 56(5), 486–490.

Cruz, A. T., Cazacu, A. C., & Allen, C. H. (2007). Pantoea agglomerans, a plant pathogen causing human disease. Journal of Clinical Microbiology, 45(6), 1989–1992. https://doi.org/10.1128/JCM.00632-07

Desoutter, A., Deshayes, T., & Vorimore, F. (2024). Isolation of Burkholderia pseudomallei from a goat in New Caledonia: implications for animal and human health monitoring and serological tool comparison. BMC Veterinary Research, 20, 114.

Dias, J., Marcondes, M. I., Motta de Souza, S., Cardoso da Mata, E., Silva, B., Fontes Noronha, M., Tassinari Resende, R., Samarini Machado, F., Cuquetto Mantovani, H., Dill-McFarland, K. A., and Suen, G. (2018). Bacterial community dynamics across the gastrointestinal tracts of dairy calves during preweaning development. Applied and Environmental Microbiology, 84(9), e02675-17.

Dickinson, V. M., Duck, T., Schwalbe, C. R., Jarchow, J. L., & Trueblood, M. H. (2001). Nasal and cloacal bacteria in free-ranging desert tortoises from Western United States. Journal of Wildlife Diseases, 37(2), 252–257.

Fränzle, O. (2003). Bioindicators and environmental stress assessment. In B. Markert, A. Breure, & H. Zechmeister (Eds.), Trace metals and other contaminants in the environment (Vol. 6, pp. 41–84). Elsevier.

García-De la Peña, C., Rojas-Domínguez, M., Ramírez-Bautista, A., Vaca-Paniagua, F., Díaz-Velásquez, C., Ávila-Rodríguez, V., Valenzuela-Núñez, L. M., Meza-Herrera, C. A. (2019). Microbiota bacteriana oral de la tortuga del bolsón Gopherus flavomarginatus en la Reserva de la Biosfera Mapimí, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 90, e902683. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2683

Garcia-Morante, B., Pénzes, J. J., Costa, T., Martorell, J., & Martínez, J. (2016). Hyperplastic stomatitis and esophagitis in a tortoise (Testudo graeca) associated with an adenovirus infection. Journal of Veterinary Diagnostic Investigation, 28(5), 579–583. https://doi.org/10.1177/1040638716659903

George, R. H. (1997). Health problems and diseases of sea turtles. In P. L. Lutz & J. A. Musick (Eds.), The Biology of Sea Turtles (pp. 363–385). CRC Press.

Hacioglu, N., Dulger, B., Caprazli, T., & Tosunoglu, M. (2012). A study on microflora in oral and cloacal of freshwater turtles (Emys orbicularis and Mauremys rivulata) from Kavak delta (Canakkale). Fresenius Environmental Bulletin, 21, 3365–3369.

Harkewicz, K. (2002). Dermatologic problems of reptiles. Seminars in Avian and Exotic Pet Medicine, 11, 151–161. https://doi.org/10.1053/saeb.2002.123977

Hellebuyck, T., Wattiau, P., Boyen, F., Moeremans, I., Roosens, N. H., Vanneste, K., Garmyn, A., Saey, V., Pasmans, F., Haesebrouck, F. (2018). Isolation of Burkholderia pseudomallei from a pet green iguana, Belgium. Emerging Infectious Diseases, 24 (12), 2331–2333. https://doi.org/10.3201/eid2412.171661

Heynol, V., Heckers, K. O., Behncke, H., Heusinger, A., & Marschang, R. D. (2015). Detection of bacteria in oral swabs from healthy common musk turtles (Sternotherus odoratus) and West African mud turtles (Pelusios castaneus). Journal of Herpetological Medicine and Surgery, 25, 33–39.

Izaguirre-Beltrán, M., Daniel-Rentería, I., Garcia-De La Peña, C., Rojas-Ronquillo, R., & Garcéz-Mercado, N. (2023). Microbiota bacteriana oral de la tortuga hicotea (Trachemys venusta) en Agua Dulce, Veracruz, México. In V. Ávila Rodriguez (Comp.), Micro y macrodiversidad: estudios de vanguardia en México (Serie: Tópicos sobre diversidad biológica). Universidad Juárez del Estado de Durango.

Lekhniuk, N., Fesenko, U., Pidhirnyi, Y., Sekowska, A., Korniychuk, O., & Konechnyi, Y. (2021). Raoultella terrigena: Current state of knowledge, after two recently identified clinical cases in Eastern Europe. Clinical Case Reports, 9, e 04089. https://doi.org/10.1002/ccr3.4089

Marin, C., Vega, S., & Marco-Jiménez, F. (2016). Tiny turtles purchased at pet stores are a potential high risk for Salmonella human infection in the Valencian Region, Eastern Spain. Vector-Borne and Zoonotic Diseases, 16. https://doi.org/10.1089/vbz.2016.1950

Martínez Silvestre, A. (2013). Dermatología en quelonios. En XII Congreso de Especialidades Veterinarias AVEPA, 20–25.

Meyer Junior, J. C., Marinho, M., Táparo, C., Costa, J., & Dias, H. (2015). Enterobacterias en tortugas silvestres y cautivas del Amazonas, Podocnemis expansa (Testudines: Podocnemididae). Revista de Biología Tropical, 63(4), 1083–1089.

Monier, J. M., & Lindow, S. E. (2005). Los agregados de bacterias residentes facilitan la supervivencia de las bacterias inmigrantes en las superficies de las hojas. Microbial Ecology, 49, 343–352.

Rangel-Mendoza, J. A., & Weber, M. (2015). Evaluación del estado físico de la tortuga blanca, Dermatemys mawii, bajo condiciones de cautiverio en Tabasco, México. Agrociencia, 49(5), 499–511.

Reséndiz, E., Fernández-Sanz, H., Barrientos, S., Lara, M., & López-Vivas, J. (2019). Microbiología de tortugas amarillas (Caretta caretta) del Golfo de Ulloa, Baja California Sur, México. Ciencia y Mar, 68, 3–16.

Reséndiz, E., & Fernández-Sanz, H. (2021). Identificación bioquímica de bacterias potencialmente patógenas y zoonóticas en las tortugas negras (Chelonia mydas) del Pacífico Mexicano. Abanico Veterinario, 11, e114. https://doi.org/10.21929/abavet2021.19

Rivera, S., Wellehan, J. F. Jr., McManamon, R., Innis, C. J., Garner, M. M., Raphael, B. L., Gregory, C. R., Latimer, K. S., Rodriguez, C. E., Diaz-Figueroa, O., Marlar, A. B., Nyaoke, A., Gates, A. E., Gilbert, K., Childress, A. L., Risatti, G. R., & Frasca, S. Jr. (2009). Systemic adenovirus infection in Sulawesi tortoises (Indotestudo forsteni) caused by a novel siadenovirus. Journal of Veterinary Diagnostic Investigation, 21 (4), 415–426. https://doi.org/10.1177/104063870902100402

Santoro, M., Hernández, G., & Caballero, M. (2006). Aerobic bacterial flora of nesting green turtles (Chelonia mydas) from Tortuguero National Park, Costa Rica. Journal of Zoo and Wildlife Medicine, 37(4), 549–552. https://doi.org/10.1638/05-118.1

Santoro, M., Orrego, C. M., & Gómez, G. H. (2006). Flora bacteriana cloacal y nasal de Lepidochelys olivacea (Testudines: Cheloniidae) en el Pacífico norte de Costa Rica. Revista de Biología Tropical, 54(1), 43–49.

Straub, J. (2002). Zur aeroben Bakterienflora von Kornea, Rachen und Kloake vor und nach der Winterruhe von Landschildkröten der Arten Testudo (T.) hermanni, T. graeca, T. marginata und T. horsfieldii [Tesis de grado, Universität Leipzig].

Thaden, J. T., Pogue, J. M., & Kaye, K. S. (2017). Role of newer and re-emerging older agents in the treatment of infections caused by carbapenem-resistant Enterobacteriaceae. Virulence, 8(4), 403–416. https://doi.org/10.1080/21505594.2016.1207834

USDA. (2015). Burkholderia pseudomallei animal health risk assessment: An assessment of the risk of melioidosis to livestock and domestic pets resulting from the release of Burkholderia pseudomallei out of a biosafety level 3 laboratory into a breeding colony of non-human primates at the Tulane National Primate Research Center, Covington, La. USDA, Animal and Plant Health Inspection Service, Veterinary Services.

Wallach, J. D. (1971). Environmental and nutritional diseases of captive reptiles. Journal of the American Veterinary Medical Association, 159, 1632-1643.

Wiersinga, W. J., Virk, H. S., Torres, A. G., Currie, B. J., Peacock, S. J., Dance, D. A. B., & Limmathurotsakul, D. (2018). Melioidosis. Nature Reviews Disease Primers, 4, 17107. https://doi.org/10.1038/nrdp.2017.107

Work, T. M., Balazs, G. H., Wolcott, M., & Morris, R. (2003). Bacteraemia in free-ranging Hawaiian green turtles Chelonia mydas with fibropapillomatosis. Diseases of Aquatic Organisms, 53, 41–46. https://doi.org/10.3354/dao053041

Zavala-Norzagaray, A. A., Aguirre, A. A., Velázquez-Román, J., Flores-Villaseñor, J., León-Sicairos, N., Ley-Quiñonez, C. P., Hernández-Díaz, L. D., & Cañizalez-Román, A. (2015). Isolation, characterization, and antibiotic resistance of Vibrio spp.in sea turtles from Northwestern Mexico. Frontiers in Microbiology, 6, 635. https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.00635

Zehnder, A. M., Hawkins, M. G., Koski, M. A., Lifland, B., Byrne, B. A., Swanson, A., & Beeler, E. S. (2014). Burkholderia pseudomallei isolates in 2 pet iguanas, California, USA. Emerging Infectious Diseases, 20(2), 304–306. https://doi.org/10.3201/eid2002.131314