INDIVIDUALS WITH LEUCISM IN A POPULATION OF ANURANS LIVING IN AN URBANIZED AREA

Maria Florencia Bahl; Carolina Salgado Costa; Francisco Cellone; Julie Céline Brodeur; Guillermo Sebastián  Natale

doi:10.22201/fc.25942158e.2026.1.1467

Autores/as

Maria Florencia Bahl Centro Investigaciones del Medio Ambiente (CIM), Universidad Nacional de La Plata (UNLP) - Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET) https://orcid.org/0000-0003-0233-5157
Carolina Salgado Costa CIM-CONICET-UNLP https://orcid.org/0009-0003-1607-0505
Francisco Cellone Centro Investigaciones del Medio Ambiente (CIM), Universidad Nacional de La Plata (UNLP) - Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET) https://orcid.org/0000-0002-3490-9816
Julie Céline Brodeur Instituto de Recursos Biológicos, Centro de Investigaciones de Recursos Naturales (CIRN), Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA) https://orcid.org/0000-0001-5408-6645
Guillermo Sebastián Natale Centro Investigaciones del Medio Ambiente (CIM), Universidad Nacional de La Plata (UNLP) - Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET)

DOI:

https://doi.org/10.22201/fc.25942158e.2026.1.1467

Palabras clave:

Amphibia, Anormalidades, Contaminación, Fragmentación del hábitat, Pigmentos

Resumen

El objetivo de este trabajo fue reportar por primera vez un caso de leucismo en una población completa del sapo común Rhinella arenarum (Anura: Bufonidae) durante tres años consecutivos. Se muestrearon dos cuerpos de agua en la provincia de Buenos Aires, Argentina: uno (sitio A) tiene un grado de urbanización del 42 % y el otro (sitio B) del 85 %. Se midieron las características morfométricas de cada cuerpo de agua (largo total máximo, ancho y profundidad máximos), temperatura, conductividad, oxígeno disuelto y pH. En ambos sitios se registró el número de adultos y puestas durante tres años consecutivos. Se recolectaron además partes de las puestas de ambos sitios y un amplexo del sitio B y se llevaron al laboratorio. Todos los embriones y renacuajos mostraron actividad natatoria normal. No se encontraron diferencias significativas entre los dos sitios en términos de tasa de supervivencia, tamaño en la metamorfosis y tiempo para completar la metamorfosis. Sin embargo, se observaron dos manifestaciones diferentes de leucismo en el sitio B: huevos blancos que se transformaron en renacuajos negros (coloración normal) y huevos negros que se transformaron en renacuajos blancos (leucísticos). Esto podría estar relacionado con los efectos combinados y persistentes en el tiempo de varios factores asociados con el crecimiento urbano.

Citas

Abbildung, V. J. K. (1995). Ein fall von albinismus beim kleinen wasserfrosch (Rana lessonae). Salamandra, 31(1), 57–60.

Alimba, C., Aladeyelu, A., Nwabisi, I., & Bakare, A. (2018). Micronucleus cytome assay in the differential assessment of cytotoxicity and genotoxicity of cadmium and lead in Amietophrynus regularis. In EXCLI Journal (Vol. 17, pp. 89–101).

Allendorf, F., & Luikart, G. (2007). Conservation and the Genetics of Populations. Blackwell Publishing.

Altig, R., & Channing, A. (1993). Hypothesis: functional significance of colour and pattern of anuran tadpoles. Herpetological Journal, 3(2), 73–75.

Babini, M. S., de Lourdes Bionda, C., Salas, N. E., & Martino, A. L. (2015). Health status of tadpoles and metamorphs of Rhinella arenarum (Anura, Bufonidae) that inhabit agroecosystems and its implications for land use. Ecotoxicology and Environmental Safety, 118, 118–125.

Bach, N. C., Natale, G. S., Somoza, G. M., & Ronco, A. E. (2016). Effect on the growth and development and induction of abnormalities by a glyphosate commercial formulation and its active ingredient during two developmental stages of the South-American Creole frog, Leptodactylus latrans. Environmental Science and Pollution Research, 23(23), 23959–23971.

Bagnara, J. T., & Matsumoto, J. (2006). Comparative anatomy and physiology of pigment cells in nonmammalian tissues. In J. J. Nordlund, R. E. Boissy, V. J. Hearing, R. A. King, W. S. Oetting, & J.-P. Ortonne (Eds.), The Pigmentary System: Physiology and Pathophysiology (Second edition ed., pp. 11–59). Blackwell Publishing Ltd.

Bahl, M., Salgado Costa, C., Demetrio, P., Mac Loughlin, T., Arruti, M., Brodeur, J., & Natale, G. (2024). Integration of a battery of biomarkers to evaluate the health status of field-collected frogs of Leptodactylus luctator living in ecosystems with different anthropogenic disturbances. Science of The Total Environment, 933, 173174.

Barg, M., & Canepuccia, A. D. (2003). Albinismo en una larva de Bufo arenarum (Hensel 1867). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 14(1–2), 29–30.

Barni, S., Boncompagni, E., Grosso, A., Bertone, V., Freitas, I., Fasola, M., & Fenoglio, C. (2007). Evaluation of Rana snk esculenta blood cell response to chemical stressors in the environment during the larval and adult phases. Aquatic Toxicology, 81(1), 45–54.

Bechtel, H. B. (1995). Reptile and Amphibian Variants Colors, Patterns, and Scales. Krieger Publishing Co.

Blaustein, A. R., Han, B. A., Relyea, R. A., Johnson, P. T. J., Buck, J. C., Gervasi, S. S., & Kats, L. B. (2011). The complexity of amphibian population declines: understanding the role of cofactors in driving amphibian losses. Annals of the New York Academy of Sciences, 1223(1), 108–119.

Brassaloti, R., & Bertoluci, J. (2008). Albinism in tadpoles of Rhinella ornata (Anura, Bufonidae) from southeastern Brazil. Herpetological Bulletin, 106, 31–33.

Brodeur, J. C., Sassone, A., Hermida, G. N., & Codugnello, N. (2013). Environmentally-relevant concentrations of atrazine induce non-monotonic acceleration of developmental rate and increased size at metamorphosis in Rhinella arenarum tadpoles. Ecotoxicology and environmental safety, 92, 10–17.

Browder, L. W. (1972). Genetic and embryological studies of albinism in Rana pipiens. Journal of Experimental Zoology, 180(2), 149–155.

Brown, T. W., Papini, F., & Clayson, S. M. (2020). Leucism in a Sabinal Frog, Leptodactylus melanonotus (Anura; Leptodactylidae), from Utila Island, Honduras. Reptiles & Amphibians, 27(3), 432–433.

Brunelli, E., Bernabò, I., Berg, C., Lundstedt-Enkel, K., Bonacci, A., & Tripepi, S. (2009). Environmentally relevant concentrations of endosulfan impair development, metamorphosis and behaviour in Bufo bufo tadpoles. Aquatic Toxicology, 91(2), 135–142.

Busack, S. D., & Donaire, D. (2014). Albinism in Pleurodeles waltl. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 25(1), 12–14.

Cabrera, A. (1971). Fitogeografía de la República Argentina. Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica, 14, 1–42.

Cabrera Christiansen, F., Sosa, E. A., Dobal, M., & Bianco, C. (2015). Polos: injusticias ambientales e industrialización petrolera en Argentina (Primera Edición). Ediciones del Jinete Insomne.

Cajade, R., Natale, G. S., & Barrasso, D. A. (2024). Color pattern polymorphism and chromatic aberrancies in Physalaemus fernandezae (Anura, Leptodactylidae). Cuadernos de Herpetología, 38(2), 79–86.

Cavallotto, J. L. (2002). Evolución holocena de la llanura costera del margen sur del Río de la Plata. Revista de la Asociación Geológica Argentina, 57(4), 376–388.

Cei, J. M. (1980). Amphibians of Argentina (Vol. Monogr. 2). Monitore Zoologico Italiano.

Coronas, M. V., Horn, R. C., Ducatti, A., Rocha, J. V., & Vargas, V. M. F. (2008). Mutagenic activity of airborne particulate matter in a petrochemical industrial area. Genetic Toxicology and Environmental Mutagenesis, 650(2), 196–201.

Cruz-Esquivel, Á., Viloria-Rivas, J., & Marrugo-Negrete, J. (2017). Genetic damage in Rhinella marina populations in habitats affected by agriculture in the middle region of the Sinú River, Colombia. Environmental Science and Pollution Research, 24(35), 27392–27401.

Dangavs, N. (1995). Morfometría de cuerpos lénticos. In Ecosistemas de Aguas Continentales. Metodologías para su Estudio. (pp. 27–44). Ediciones Sur.

de Lima Moraes, L. J. C., & Kaefer, I. L. (2015). Leucism in the Amazonian diurnal frog Anomaloglossus stepheni (Martins, 1989) (Anura: Aromobatidae). Herpetology Notes, 8, 179–181.

Duellman, W. E., & Trueb, L. (1994). Biology of Amphibians. Johns Hopkins University Press.

Escoriza, D. (2012). Description of a case of albinism in a tadpole of Discoglossus pictus pictus (Anura: Discoglossidae) in Sicilie. Herpetology Notes, 5, 311–312.

Galán, P. (2010). Mutación leucística en Lissotriton boscai de Galicia. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21, 58–61.

Gosner, K. L. (1960). A simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes on identification. Herpetologica, 16(3), 183–190.

Gould, J., & McHenry, C. (2024). It's not easy being green: Comparing typical skin colouration among amphibians with colour abnormalities associated with chromatophore deficits. Ecology and Evolution, 14(5), e11438. https://doi.org/10.1002/ece3.11438

Hemnani, M., Campos, S., & Kaefer, I. L. (2021). First record of leucism in a tadpole of the cane toad Rhinella marina (Anura: Bufonidae). Herpetology Notes, 14, 859–861.

Henle, K., Dubois, A., & Vershinin, V. (2017). A review of anomalies in natural populations of amphibians and their potential causes. Mertensiella, 25, 57–164.

Hoffman, E. A., & Blouin, M. S. (2000). A review of colour and pattern polymorphisms in anurans. Biological Journal of the Linnean Society, 70(4), 633–665.

IUCN. (2025). International Union for Conservation of Nature. The IUCN Red List of Threatened Species [Accessed July 2025].

Jablonski, D., Alena, A., Vlček, P., & Jandzik, D. (2014). Axanthism in amphibians: A review and the first record in the widespread toad of the Bufotes viridis complex (Anura: Bufonidae). Belgian Journal of Zoology, 144(2), 93–101.

Johansson, M., Primmer, C. R., Sahlsten, J., & Merilä, J. (2005). The influence of landscape structure on occurrence, abundance and genetic diversity of the common frog, Rana temporaria. Global Change Biology, 11(10), 1664–1679.

Kaczmarski, M., & Kaczmarek, J. M. (2018). Albino clutch of moor frog Rana arvalis – a rare observation from Poland. Fragmenta Faunistica, 61(1), 61–64.

Kenyon, N., Phillott, A. D., & Alford, R. A. (2009). Evaluation of the photographic identification method (PIM) as a tool to identify adult Litoria genimaculata (Anura: Hylidae). Herpetological Conservation and Biology, 4(3), 403–410.

Krings, M., & Reich, A. (2016). Rana temporaria: Leucism in combination with retarded development. Herpetological Bulletin, 137(137), 42.

Kruse, E., & Zimmermann, E. (2002). Hidrogeología de grandes llanuras. Particularidades en la llanura pampeana (Argentina). In Workshop publication on Groundwater and Human development (pp. 2025-2038).

Kruse, E. E., Braga, F., Tosi, L., Carol, E. S., Laurencena, P. C., & Deluchi, M. H. (2014). Respuesta hidrológica del Bañado de Maldonado en la planicie costera del Río de la Plata: eventos extremos de abril de 2013 II° Congreso Internacional de Hidrología de Llanuras, Santa Fe, Argentina.

Kwet, A., Reichle, S., Silvano, D., Úbeda, C., Baldo, D., & Di Tada, I. S. (2004). Rhinella arenarum. The IUCN Red List of Threatened Species https://doi.org/https://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2004.RLTS.T54576A11169255.en

Laurencena, P. C., Kruse, E. E., Rojo, A., Deluchi, M. H., & Carol, E. S. (2005). Variaciones de niveles freáticos en la cuenca del arroyo El Pescado (provincia de Buenos Aires) XVI Congreso Geológico Argentino, La Plata, Buenos Aires, Argentina.

Lunghi, E., Monti, A., Binda, A., et al. (2017). Cases of albinism and leucism in amphibians in Italy: new reports. Natural History Sciences, 4(1), 73–80.

López, J. A., & Ghirardi, R. (2011). First record of albinism in Rhinella fernandezae (Gallardo, 1957). Belgian Journal of Zoology, 141(1), 59–61.

Maneyro, R., & Achaval, F. (2004). Melanophryniscus montevidensis (Darwins Toad). Albino larvae. Herpetological Review, 35(3), 166–180.

Martinuzzi, C., Peltzer, P. M., Attademo, A. M., Junges, C. M., & Lajmanovich, R. C. (2016). Albinism in larvae of the Chacoan frog Leptodactylus chaquensis (Anura, Leptodactylidae) from an urban lake from Argentina. Cuadernos de Herpetología, 30(2), 69–73.

Massolo, L., Müller, A., Tueros, M., Rehwagen, M., Franck, U., Ronco, A., & Herbarth, O. (2002). Assessment of mutagenicity and toxicity of different‐size fractions of air particulates from La Plata, Argentina, and Leipzig, Germany. Environmental Toxicology, 17(3), 219–231.

Massolo, L., Rehwagen, M., Porta, A., Ronco, A., Herbarth, O., & Mueller, A. (2010). Indoor–outdoor distribution and risk assessment of volatile organic compounds in the atmosphere of industrial and urban areas. Environmental toxicology, 25(4), 339–349.

Mikulíček, P., & Pišút, P. (2012). Genetic structure of the marsh frog (Pelophylax ridibundus) populations in urban landscape. European Journal of Wildlife Research, 58(5), 833–845.

Miranda, L., & Pisanó, A. (1993). Efecto de la densidad poblacional en larvas de Bufo arenarum producido a traves de señales visuales. Alytes, 11(2), 64–76.

Mitchell, J. C., & Church, D. R. (2002). Leucistic marbled salamanders (Ambystoma opacum) in Virginia. Banisteria, 20, 67–69.

Motte, M., & Sosa, P. C. (2009). Albinismo en estado larval de Trachycephalus venulosus (Anura: Hylidae). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 20(1), 65–67.

Pabijan, M., Czarniewska, E., & Berger, L. (2004). Amelanistic phenotypes in western palearctic water frogs from Poland. Herpetozoa, 17, 127–134.

Paterson, E. (2018). An occurrence of albino common frog (Rana temporaria) spawn at Pollok Country Park, Glasgow. The Glasgow Naturalist, 27(Part 1), 76–78.

Pérez-Iglesias, J. M., Ruiz de Arcaute, C., Nikoloff, N., Dury, L., Soloneski, S., Natale, G. S., & Larramendy, M. L. (2014). The genotoxic effects of the imidacloprid-based insecticide formulation Glacoxan Imida on Montevideo tree frog Hypsiboas pulchellus tadpoles (Anura, Hylidae). Ecotoxicology and Environmental Safety, 104, 120–126.

Pollo, F. E., Grenat, P. R., Otero, M. A., Salas, N. E., & Martino, A. L. (2016). Assessment in situ of genotoxicity in tadpoles and adults of frog Hypsiboas cordobae (Barrio 1965) inhabiting aquatic ecosystems associated to fluorite mine. Ecotoxicology and environmental safety, 133, 466–474.

QGIS.org, 2026. QGIS Geographic Information System. QGIS Association. http://www.qgis.org.

Ramalho, W. P., Jorge, R. F., Baiocchi, L. B., Peña, A. P., & Pires, R. A. (2013). Study on the population structure of the paradoxical frog, Pseudis bolbodactyla (Amphibia: Anura: Hylidae), using natural markings for individual identification. Zoologia (Curitiba), 30(6), 623–629.

Rapport, D. J., Regier, H., & Hutchinson, T. (1985). Ecosystem behavior under stress. American Naturalist, 125(5), 617–640.

Rehwagen, M., Müller, A., Massolo, L., Herbarth, O., & Ronco, A. (2005). Polycyclic aromatic hydrocarbons associated with particles in ambient air from urban and industrial areas. Science of the total Environment, 348(1–3), 199–210.

Rivera, X., Arribas, O., & Martí, F. (2001). Revisión de anomalías pigmentarias en los anfibios de la Península Ibérica y de Europa. Bulletin de la Societat Catalana de Herpetología, 15, 59–75.

Rodrigues, A., & Oliveira Filho, J. (2004). Leptodactylus ocellatus. Tadpole albinism. Herpetological Review, 38(3), 316–317.

Rojas, B. (2017). Behavioural, ecological, and evolutionary aspects of diversity in frog colour patterns. Biological Reviews, 92(2), 1059–1080.

Rolón, M. C. J., De Los Santos, F. L., Harkes, M., et al. (2023). First record of albinism and piebaldism in Atelognathus patagonicus (Gallardo, 1962) (Anura: Batrachylidae), Laguna Blanca National Park, Argentinian Patagonia. Revista Latinoamericana de Herpetología, 6(4), 132–137. https://doi.org/10.22201/fc.25942158e.2023.4.838

Sanabria, E. A., Quiroga, L. B., & Laspiur, A. (2010). First record of partial albinism and scoliosis in Odontophrynus occidentalis tadpoles (Anura: Cycloramphidae). Brazilian Archives of Biology and Technology, 53(3), 641–642.

Smallcombe, W. (1949). Albinism in Rana temporaria. Journal of Genetics, 49(3), 286–290.

Spadola, F., & Insacco, G. (2010). Incomplete albinism in Discoglossus pictus (Otth, 1837). Acta herpetologica, 5(10), 245–253.

Svartz, G. V. (2014). Evaluación de la toxicidad del endosulfán, la cipermetrina y un fungicida de uso comercial, solos y en mezclas sobre el desarrollo temprano de Rhinella arenarum (Amphibia: Anura: Bufonidae). [Tesis Doctoral]. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad de Buenos Aires.

Tavares-Pinheiro, R., Costa-Campos, C. E., & Kaefer, I. L. (2020). A leucistic brilliant-thighed poison frog Allobates femoralis (Dendrobatoidea). Herpetology Notes, 13, 321–323.

Thibaudeau, G., & Altig, R. (2012). Coloration of anuran tadpoles (Amphibia): development, dynamics, function, and hypotheses. International Scholarly Research Network Zoology, 2012, 1–16.

Thomas, M., Rottscheidt, R., & Hachtel, M. (2002). Ein Fall von Flavinismus bei der Erdkrote Bufo bufo (Linnaeus, 1758) nahe Bonn. Salamandra, 38(2), 119–124.

Toledo, L. F., & Haddad, C. F. (2009). Colors and some morphological traits as defensive mechanisms in anurans. International Journal of Zoology, 2009(1), 1–12.

Torres-Riera, À., Martínez-Martínez, D., & Tarragó, A. (2016). Leucistic neoteny in Pleurodeles waltl. First observation recorded in Spain. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 27(2), 34–38.

Vaira, M., Akmentins, M., Attademo, M., et al. (2012). Categorización del estado de conservación de los anfibios de la República Argentina. Cuadernos de Herpetología, 26, 131–214.

Van Straalen, N. M. (2003). Peer reviewed: ecotoxicology becomes stress ecology. Environmental Science & Technology, 37(17), 324A–330A.

Vincent-Hubert, F., Heas-Moisan, K., Munschy, C., & Tronczynski, J. (2012). Mutagenicity and genotoxicity of suspended particulate matter in the Seine river estuary. Genetic Toxicology and Environmental Mutagenesis, 741(1–2), 7–12.

Wichmann, F. A., Müller, A., Busi, L. E., Cianni, N., Massolo, L., Schlink, U., Porta, A., & Sly, P. D. (2009). Increased asthma and respiratory symptoms in children exposed to petrochemical pollution. Journal of Allergy and Clinical Immunology, 123(3), 632–638.